CrossRef enabled

PAC Archives

Archive →

Pure Appl. Chem., 2009, Vol. 81, No. 6, pp. 1051-1063

http://dx.doi.org/10.1351/PAC-CON-08-10-16

Published online 2009-05-05

Discovery of anticancer agents of diverse natural origin

A. Douglas Kinghorn1*, Esperanza J. Carcache de Blanco1, Hee-Byung Chai1, Jimmy Orjala2, Norman R. Farnsworth2, D. Doel Soejarto2, Nicholas H. Oberlies3, Mansukh C. Wani3, David J. Kroll3*, Cedric J. Pearce4, Steven M. Swanson2, Robert A. Kramer5, William C. Rose5, Craig R. Fairchild5, Gregory D. Vite5, Stuart Emanuel5, David Jarjoura6 and Frederick O. Cope6

1 College of Pharmacy, The Ohio State University, Columbus, OH 43210, USA
2 College of Pharmacy, The University of Illinois at Chicago, Chicago, IL 60612, USA
3 Research Triangle Institute, Research Triangle Park, NC 27709, USA
4 Mycosynthetix, Inc., Hillsborough, NC 27278, USA
5 Bristol-Myers Squibb, Pharmaceutical Research Institute, Princeton, NJ 08543, USA
6 Comprehensive Cancer Center, The Ohio State University, Columbus, OH 43210, USA

References

  • 1. American Cancer Society. Cancer Facts and Figures 2008, American Cancer Society, Atlanta (2008).
  • 2. B. Stewart, P. Kleihues (Eds.). World Cancer Report (World Health Organization, International Agency for Cancer Research), IARC Press, Lyon (2003).
  • 3. D. M. Parkin. Lancet Oncol. 2, 533 (2001). (http://dx.doi.org/10.1016/S1470-2045(01)00486-7)
  • 4. B. A. Chabner, P. C. Amrein, B. Druker, M. D. Michaelson, C. S. Mitsiades, P. E. Gross, D. P. Ryan, S. Ramachandra, P. G. Richardson, J. G. Supko, W. H. Wilson. In Goodman & Gilman's The Pharmacological Basis of Therapeutics, 11th ed., L. L. Brunton, J. S. Laso, K. L. Parker (Eds.), pp. 1315-1403, McGraw-Hill, New York (2005).
  • 5. V. T. DeVita, S. Hellman, S. A. Rosenberg (Eds.). Cancer: Principles and Practice of Oncology, 8th ed., Lippincott-Williams & Wilkins, Philadelphia (2008).
  • 6. P. Workman. Curr. Cancer Drug Targets 1, 33 (2001). (http://dx.doi.org/10.2174/1568009013334269)
  • 7. G. M. Cragg, D. G. I. Kingston, D. J. Newman (Eds.). Anticancer Agents from Natural Products, CRC Press, Boca Raton (2005).
  • 8. M. S. Butler. Nat. Prod. Rep. 22, 162 (2005). (http://dx.doi.org/10.1039/b402985m)
  • 9. D. J. Newman, G. M. Cragg. J. Nat. Prod. 70, 461 (2007). (http://dx.doi.org/10.1021/np068054v)
  • 10. M. S. Butler. Nat. Prod. Rep. 25, 475 (2008). (http://dx.doi.org/10.1039/b514294f)
  • 11. T. Henkel, R. M. Brunne, H. Miller, F. Reichel. Angew. Chem., Int. Ed. 38, 643 (1999). (http://dx.doi.org/10.1002/(SICI)1521-3773(19990301)38:5<643::AID-ANIE643>3.0.CO;2-G)
  • 12. M. Feher, J. M. Schmidt. J. Chem. Inf. Comput. Sci. 43, 218 (2003). (http://dx.doi.org/10.1021/ci0200467)
  • 13. J.-Y. Ortholand, A. Ganesan. Curr. Opin. Chem. Biol. 8, 271 (2004). (http://dx.doi.org/10.1016/j.cbpa.2004.04.011)
  • 14. D. G. I. Kingston, D. J. Newman. Curr. Opin. Drug Discov. Devel. 5, 304 (2002).
  • 15. A. D. Kinghorn, N. R. Farnsworth, D. D. Soejarto, G. A. Cordell, J. M. Pezzuto, G. O. Udeani, M. C. Wani, M. E. Wall, H. A. Navarro, R. A. Kramer, A. T. Menendez, C. R. Fairchild, K. E. Lane, D. M. Vyas, K. S. Lam, Y.-Z. Shu. Pure Appl. Chem. 71, 1611 (1999). (http://dx.doi.org/10.1351/pac199971091611)
  • 16. A. D. Kinghorn, N. R. Farnsworth, D. D. Soejarto, G. A. Cordell, S. M. Swanson, J. M. Pezzuto, M. C. Wani, M. E. Wall, N. C. Oberlies, D. J. Kroll, R. A. Kramer, W. C. Rose, G. D. Vite, C. R. Fairchild, R. W. Peterson, R. Wild. Pharm. Biol. 41 (Suppl.), 53 (2003). (http://dx.doi.org/10.1080/1388020039051744)
  • 17. G. M. Cragg, D. J. Newman. J. Nat. Prod. 67, 232 (2004). (http://dx.doi.org/10.1021/np030420c)
  • 18. W. Gerwick, L. T. Tan, N. Sitachitta. In The Alkaloids, Vol. 57, G. A. Cordell (Ed.), pp. 75-184, Academic Press, San Diego (2001).
  • 19. J. Clardy, C. Walsh. Nature 432, 829 (2004). (http://dx.doi.org/10.1038/nature03194)
  • 20. S. Singh, B. N. Kato, U. C. Banerjee. Crit. Rev. Biotechnol. 25, 735 (2005). (http://dx.doi.org/10.1080/07388550500248498)
  • 21. H. Sielaff, G. Christiansen, T. Schwecke. IDrugs 9, 119 (2006).
  • 22. M. Welker, H. von Dohren. FEMS Microbiol. Rev. 30, 530 (2006). (http://dx.doi.org/10.1111/j.1574-6976.2006.00022.x)
  • 23. J. Rohr. ACS Chem. Biol. 1, 747 (2006). (http://dx.doi.org/10.1021/cb6004678)
  • 24. G. Harigan, H. Luesch, R. E. Moore, V. J. Paul. In Special Publication No. 257 (Biodiversity), pp. 126-139, Royal Society of Chemistry, London (2000).
  • 25. G. M. L. Patterson, C. L. Baldwin, C. M. Bolis, F. R. Caplan, H. Karuso, L. K. Larsen, I. A. Levine, R. E. Moore, C. S. Nelson, K. D. Tschappat, E. Furusawa, S. Furusawa, T. R. Norton, R. B. Raybourne. J. Phycol. 27, 530 (1991). (http://dx.doi.org/10.1111/j.0022-3646.1991.00530.x)
  • 26. K. Sulkowska-Ziaja, B. Muszynska, G. Konska. Acta Pol. Pharm. 62, 153 (2005).
  • 27. B. Satiat-Jeunemaitre, C. Hawes. Cell Biol. Int. 17, 183 (1993). (http://dx.doi.org/10.1006/cbir.1993.1054)
  • 28. T. Udagawa, J. Yuan, D. Panigrahy, Y. J. Chang, J. Shah, R. J. D'Amato. J. Pharmacol. Exp. Ther. 294, 421 (2000).
  • 29. H. J. Lee, J. H. Lee, B. Y. Hwang, H. S. Kim, J. J. Lee. Arch. Pharm. Res. 24, 397 (2001). (http://dx.doi.org/10.1007/BF02975182)
  • 30. M. J. Keiner, T. C. McMorris, R. K. Rojas, L. A. Estes, P. Suthipinijtham. Inv. New Drugs 26, 407 (2008). (http://dx.doi.org/10.1007/s10637-008-9113-8)
  • 31. T. G. McCloud, P. A. Klueh, K. C. Pearl, L. K. Carter, G. M. Mushik, K. K. Poole. Nat. Prod. Lett. 9, 87 (1996).
  • 32. T. J. Turbyville, E. M. K. Wijeratne, L. Whitesell, A. A. L. Gunatilaka. Mol. Cancer Ther. 4, 1569 (2005). (http://dx.doi.org/10.1158/1535-7163.MCT-05-0050)
  • 33. M. Ui, T. Okada, K. Hazeki, O. Hazeki. Trends Biochem. Sci. 20, 303 (1995). (http://dx.doi.org/10.1016/S0968-0004(00)89056-8)
  • 34. M. Kusaka, K. Sudo, E. Matsutani, Y. Kozai, S. Marui, T. Fujita, D. Ingber, J. Folkman. Br. J. Cancer 69, 212 (1994).
  • 35. R. Satchi-Fainaro, M. Puder, J. W. Davies, H. T. Tran, D. A. Sampson, A. K. Greene, G. Corfas, J. Folkman. Nat. Med. 10, 255 (2004). (http://dx.doi.org/10.1038/nm1002)
  • 36. D. F. R. P. Burslem, N. C. Garwood, S. C. Thomas. Science 291, 606 (2001). (http://dx.doi.org/10.1126/science.1055873)
  • 37. N. Myers, R. A. Mittermeier, G. A. B. Da Fonseca, J. Kent. Nature (London) 403, 853 (2000). (http://dx.doi.org/10.1038/35002501)
  • 38. N. C. A. Pitman, P. M. Jorgensen. Science 298, 989 (2002). (http://dx.doi.org/10.1126/science.298.5595.989)
  • 39. R. Mendelsohn, M. J. Balick. Econ. Bot. 49, 223 (1995).
  • 40. A. Artuso. Drugs of Natural Origin. Economic and Policy Aspects of Discovery, Development, and Marketing, Pharmaceutical Products Press, New York (1997).
  • 41. M. J. Balunas, W. P. Jones, Y.-W. Chin, Q. Mi, N. R. Farnsworth, D. D. Soejarto, G. A. Cordell, S. M. Swanson, J. M. Pezzuto, H.-B. Chai, A. D. Kinghorn. Chem. Biodivers. 3, 897 (2006). (http://dx.doi.org/10.1002/cbdv.200690092)
  • 42. M. E. Wall, M. C. Wani, D. M. Brown, F. Fullas, J. B. Oswald, F. F. Josephson, N. M. Thornton, J. M. Pezzuto, C. W. W. Beecher, N. R. Farnsworth, G. A. Cordell, A. D. Kinghorn. Phytomedicine 3, 281 (1996).
  • 43. W. P. Jones, H.-B. Chai, Q. Mi, N. R. Farnsworth, S. M. Swanson, G. A. Cordell, A. D. Kinghorn. 44th Annual Meeting of the American Society of Pharmacognosy, University of North Carolina, Chapel Hill, NC, Abstract P-231, 12-16 July (2003).
  • 44. R. A. Kautz, W. Goetzinger, B. L. Karger. J. Comb. Chem. 7, 14 (2005). (http://dx.doi.org/10.1021/cc0498940)
  • 45. D. L. Hawkesworth. Mycol. Res. 95, 641 (1991). (http://dx.doi.org/10.1016/S0953-7562(09)80810-1)
  • 46. E. K. Seo, N.-C. Kim, Q. Mi, H. Chai, M. E. Wall, M. C. Wani, H. A. Navarro, J. P. Burgess, J. G. Graham, F. Cabieses, G. T. Tan, N. R. Farnsworth, J. M. Pezzuto, A. D. Kinghorn. J. Nat. Prod. 64, 1483 (2001). (http://dx.doi.org/10.1021/np0103158)
  • 47. F. Q. Alali, K. Tawaha, T. El-Elimat, R. Qasaymeh, C. Li, J. Burgess, Y. Nakanishi, D. J. Kroll, M. C. Wani, N. H. Oberlies. Nat. Prod. Res., Part A: Struct. Synth. 20, 558 (2006).
  • 48. D. Thanos, T. Maniatis. Cell 80, 529 (1995). (http://dx.doi.org/10.1016/0092-8674(95)90506-5)
  • 49. E. S. Masuda, R. Imamura, Y. Amasaki, K. Arai, N. Arai. Cell. Signalling 10, 599 (1998). (http://dx.doi.org/10.1016/S0898-6568(98)00019-9)
  • 50. G. J. F. Ding, P. A. Fischer, R. C. Boltz, J. A. Schmidt, J. J. Colaianne, A. Gough, R. A. Rubin, D. K. Miller. J. Biol. Chem. 273, 28897 (1998). (http://dx.doi.org/10.1074/jbc.273.44.28897)
  • 51. G. Nowak. J. Biol. Chem. 277, 43377 (2002). (http://dx.doi.org/10.1074/jbc.M206373200)
  • 52. S. Varambally, S. M. Dhanasekaran, M. Zhou, T. R. Barrette, C. Kumar-Sinha, M. G. Sanda, D. Ghosh, K. J. Pienta, R. G. Sewalt, A. P. Otte, M. A. Rubin, A. M. Chinnaiyan. Nature 419, 624 (2002). (http://dx.doi.org/10.1038/nature01075)
  • 53. C. G. Kleer, Q. Cao, S. Varambally, R. Shen, I. Ota, S. A. Tomlins, D. Ghosh, R. G. Sewalt, A. P. Otte, D. F. Hayes, M. S. Sabel, D. Livant, S. J. Weiss, M. A. Rubin, A. M. Chinnaiyan. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100, 11606 (2003). (http://dx.doi.org/10.1073/pnas.1933744100)
  • 54. M. Dokmanovic, P. A. Marks. J. Cell. Biochem. 96, 293 (2005). (http://dx.doi.org/10.1002/jcb.20532)
  • 55. O. Moradei, C. R. Maroun, I. Paquin, A. Vaisburg. Curr. Med. Chem. Anticancer Agents 5, 529 (2005). (http://dx.doi.org/10.2174/1568011054866946)
  • 56. J. Adams. Trends Mol. Med. 8 (Suppl.), S49 (2002). (http://dx.doi.org/10.1016/S1471-4914(02)02315-8)
  • 57. B. N. Su, B. Y. Hwang, H. Chai, E. J. Carcache-Blanco, L. B. S. Kardono, J. J. Afriastini, S. Riswan, R. Wild, N. Laing, N. R. Farnsworth, G. A. Cordell, S. M. Swanson, A. D. Kinghorn. J. Nat. Prod. 67, 1911 (2004). (http://dx.doi.org/10.1021/np040134g)
  • 58. J. J. Casciari, M. G. Hollingshead, M. C. Alley, J. G. Mayo, L. Malspeis, S. Miyauchi, M. R. Grever, J. N. Weinstein. J. Natl. Cancer Inst. 86, 1846 (1994). (http://dx.doi.org/10.1093/jnci/86.24.1846)
  • 59. M. G. Hollingshead, M. C. Alley, R. F. Camalier, B. J. Abbott, J. G. Mayo, L. Malspeis, M. R. Grever. Life Sci. 57, 131 (1995). (http://dx.doi.org/10.1016/0024-3205(95)00254-4)
  • 60. L. A. Hall, C. M. Krauthauser, R. S. Wexler, M. G. Hollingshead, A. M. Slee, J. S. Kerr. Anticancer Res. 20, 903 (2000).
  • 61. Q. Mi, D. Lantvit, E. Reyes-Lim, H. Chai, W. Zhao, I.-S. Lee, S. Peraza-Sanchez, O. Ngassapa, L. B. S. Kardono, S. Riswan, M. G. Hollingshead, J. G. Mayo, N. R. Farnsworth, G. A. Cordell, A. D. Kinghorn, J. M. Pezzuto. J. Nat. Prod. 65, 842 (2002). (http://dx.doi.org/10.1021/np010322w)
  • 62. W. C. Rose, J. E. Schurig, J. B. Meeker. Anticancer Res. 8, 355 (1988).
  • 63. W. C. Rose, G. A. Basler. In Vivo 4, 391 (1991).
  • 64. W. C. Rose, A. R. Crosswell, J. E. Schurig, A. M. Casazza. Cancer Chemother. Pharmacol. 32, 197 (1993). (http://dx.doi.org/10.1007/BF00685835)
  • 65. M. R. Boyd, K. D. Paull. Drug Devel. Res. 34, 91 (1995). (http://dx.doi.org/10.1002/ddr.430340203)
  • 66. R. H. Shoemaker. Nature Rev. Cancer 6, 813 (2006). (http://dx.doi.org/10.1038/nrc1951)
  • 67. B.-N. Zhou, J. M. Hoch, R. K. Johnson, M. R. Mattern, W.-K. Eng, J. Ma, S. M. Hecht, D. J. Newman, D. G. I. Kingston. J. Nat. Prod. 63, 1273 (2000). (http://dx.doi.org/10.1021/np000058r)
  • 68. Y. F. Hallock, G. M. Cragg. Pharm. Biol. 41 (Suppl.), 78 (2003). (http://dx.doi.org/10.1080/13880200390517779)
  • 69. W. W. Harding, C. E. Henry, P. A. Lewis, H. Jacobs, S. McLean, W. F. Reynolds. J. Nat. Prod. 62, 98 (1999). (http://dx.doi.org/10.1021/np980300i)
  • 70. S. S. Phifer, D. Lee, E.-K. Seo, N.-C. Kim, T. N. Graf, D. J. Kroll, H. A. Navarro, R. A. Izydore, F. Jimenez, R. Garcia, W. C. Rose, C. R. Fairchild, R. Wild, D. D. Soejarto, N. R. Farnsworth, A. D. Kinghorn, N. H. Oberlies, M. E. Wall, M. C. Wani. J. Nat. Prod. 70, 954 (2007). (http://dx.doi.org/10.1021/np070005a)
  • 71. Q. Mi, D. Lantvit, E. Reyes-Lim, H. Chai, S. S. Phifer, M. C. Wani, M. E. Wall, G. T. Tan, G. A. Cordell, N. R. Farnsworth, A. D. Kinghorn, J. M. Pezzuto. Anticancer Res. 25, 779 (2005).
  • 72. J. Heilmann, S. Mayr, R. Brun, T. Rali, O. Sticher. Helv. Chim. Acta 83, 1281 (2000). (http://dx.doi.org/10.1002/1522-2675(20001108)83:11<2939::AID-HLCA2939>3.0.CO;2-N)
  • 73. J. Heilmann, R. Brun, S. Mayr, T. Rali, O. Sticher. Phytochemistry 57, 1281 (2001). (http://dx.doi.org/10.1016/S0031-9422(01)00174-1)
  • 74. E. Falomir, P. Alvarez-Bercedo, M. Carda, J. A. Marco. Tetrahedron Lett. 46, 8407 (2005). (http://dx.doi.org/10.1016/j.tetlet.2005.09.146)
  • 75. P. Alvarez-Bercedo, E. Falomir, M. Carda, J. A. Marco. Tetrahedron 62, 9641 (2006). (http://dx.doi.org/10.1016/j.tet.2006.07.076)
  • 76. A. A. Salim, B.-N. Su, H.-B. Chai, S. Riswan, L. B. S. Kardono, A. Ruskandi, N. R. Farnsworth, S. M. Swanson, A. D. Kinghorn. Tetrahedron Lett. 48, 1849 (2007). (http://dx.doi.org/10.1016/j.tetlet.2007.01.017)
  • 77. Y.-W. Chin, A. A. Salim, B.-N. Su, Q. Mi, H.-B. Chai, S. Riswan, L. B. S. Kardono, A. Ruskandi, N. R. Farnsworth, S. M. Swanson, A. D. Kinghorn. J. Nat. Prod. 71, 390 (2008). (http://dx.doi.org/10.1021/np070584j)
  • 78. M. Peuchmaur, N. Saidani, C. Botte, E. Marechal, H. Vial, Y.-S. Wong. J. Med. Chem. 51, 4870 (2008). (http://dx.doi.org/10.1021/jm8007322)
  • 79. (a). B. Y. Hwang, B.-N. Su, H. Chai, Q. Mi, L. B. S. Kardono, J. J. Afriastini, S. Riswan, B. D. Santarsiero, A. D. Mesecar, C. R. Fairchild, R. Wild, G. R. Vite, W. C. Rose, N. R. Farnsworth, G. A. Cordell, J. M. Pezzuto, S. M. Swanson, A. D. Kinghorn. J. Org. Chem. 69, 3350 (2004); (http://dx.doi.org/10.1021/jo040120f)
  • 79. (b). Erratum: B. Y. Hwang, B.-N. Su, H. Chai, Q. Mi, L. B. S. Kardono, J. J. Afriastini, S. Riswan, B. D. Santarsiero, A. D. Mesecar, C. R. Fairchild, R. Wild, G. R. Vite, W. C. Rose, N. R. Farnsworth, G. A. Cordell, J. M. Pezzuto, S. M. Swanson, A. D. Kinghorn. J. Org. Chem. 69, 6156 (2004). (http://dx.doi.org/10.1021/jo040008h)
  • 80. P. Proksch, R.-A. Edrada, R. Ebel, F. I. Bohnenstengel, B. W. Nugroho. Curr. Org. Chem. 5, 923 (2001). (http://dx.doi.org/10.2174/1385272013375049)
  • 81. S. Kim, A. A. Salim, S. M. Swanson, A. D. Kinghorn. Anticancer Agents Med. Chem. 6, 319 (2006). (http://dx.doi.org/10.2174/187152006777698123)
  • 82. T. Ohse, S. Ohba, T. Yamamoto, T. Koyano, K. Umezawa. J. Nat. Prod. 59, 650 (1996). (http://dx.doi.org/10.1021/np960346g)
  • 83. F. I. Bohnenstengel, K. G. Steube, C. Meyer, H. Quentmeier, B. W. Nugroho, P. Proksch. Z. Naturforsch., C: Biosci. 54, 1075 (1999).
  • 84. S. K. Lee, B. Cui, R. R. Mehta, A. D. Kinghorn, J. M. Pezzuto. Chem.-Biol. Interact. 115, 215 (1998). (http://dx.doi.org/10.1016/S0009-2797(98)00073-8)
  • 85. B. Baumann, F. Bohnenstengel, D. Siegmund, H. Wajant, C. Weber, I. Herr, K. M. Debatin, P. Proksch, T. Wirth. J. Biol. Chem. 277, 44791 (2002). (http://dx.doi.org/10.1074/jbc.M208003200)
  • 86. J. F. Rivero-Cruz, H.-B. Chai, L. B. S. Kardono, F. M. Setyowati, J. J. Afriastini, S. Riswan, N. R. Farnsworth, G. A. Cordell, J. M. Pezzuto, S. M. Swanson, A. D. Kinghorn. J. Nat. Prod. 67, 343 (2004). (http://dx.doi.org/10.1021/np0304417)
  • 87. B. M. Meurer-Grimes, J. Yu, G. L.Vairo. U.S. Patent US6710075 B2 (2004).
  • 88. B. Gerard, R. Cencic, J. Pelletier, J. A. Porco. Angew. Chem., Int. Ed. 46, 7831 (2007). (http://dx.doi.org/10.1002/anie.200702707)
  • 89. M. El Sous, M. L. Khoo, G. Holloway, D. Owen, P. J. Scammells, M. W. Rizzacasa. Angew. Chem., Int. Ed. 46, 7835 (2007). (http://dx.doi.org/10.1002/anie.200702700)
  • 90. A. A. Salim, H.-B. Chai, I. Rachman, S. Riswan, L. B. S. Kardono, N. R. Farnsworth, E. J. Carcache-Blanco, A. D. Kinghorn. Tetrahedron 63, 7926 (2007). (http://dx.doi.org/10.1016/j.tet.2007.05.074)
  • 91. Q. Mi, S. Kim, B. Y. Hwang, B.-N. Su, H. Chai, Z. H. Arbieva, A. D. Kinghorn, S. M. Swanson. Anticancer Res. 26, 3349 (2006).
  • 92. S. Kim, B. Y. Hwang, B.-N. Su, H. Chai, Q. Mi, A. D. Kinghorn, S. M. Swanson. Anticancer Res. 27, 2175 (2007).
  • 93. M. E. Bordeleau, F. Robert, B. Gerard, L. Lindqvist, S. M. Chen, H. G. Wendel, B. Brem, H. Greger, S. W. Low, J. A. Porco, J. Pelletier. J. Clin. Invest. 118, 2651 (2008).
  • 94. R. B. Edwards, D. M. Lucas, G. Lozanski, A. J. Johnson, B.-N. Su, T. S. Lin, J. C. Byrd, A. D. Kinghorn, M. R. Grever. Abstract presented at the 48th Annual Meeting of the American Society of Hematology, Orlando, FL, 9-12 December (2006).
  • 95. R. B. Edwards, D. M. Lucas, D. A. West, M. D. De Lay, G. Lozanski, A. J. Johnson, A. A. Salim, T. S. Lin, J. C. Byrd, A. D. Kinghorn, M. R. Grever. Abstract presented at the 49th Annual Meeting of the American Society of Hematology, Atlanta, GA, 8-11 December (2007).